本文要點(diǎn)：研發(fā)用于深層組織協(xié)同光療的近紅外（NIR）小分子光敏劑是具有挑戰(zhàn)性的。本文首先報(bào)道了一種利用受體工程策略的無重原子NIR半菁基光敏劑（BHcy）用于808 nm光介導(dǎo)的協(xié)同光動(dòng)力療法/光熱療法（PDT/PTT）的抗癌治療,。這種策略賦予BHcy更平面,、更強(qiáng)大的π共軛結(jié)構(gòu)，導(dǎo)致770/915-1200nm處的長NIR吸收/發(fā)射以及單線態(tài)氧（1O2）的能力和光熱效應(yīng)的增強(qiáng),，這是由于激發(fā)單重態(tài)/三重態(tài)的能級(jí)降低和促進(jìn)系統(tǒng)間交叉過程,。值得注意的是，基于BHcy的納米顆粒(BHcy-NPs)具有高效的1O2吸收率(12.9%)和高光熱轉(zhuǎn)換效率(55.1%),。更重要的是,，BHcy-NPs在單次照射后，能夠通過破壞主要細(xì)胞器顯著殺傷癌細(xì)胞,，抑制腫瘤在體內(nèi)生長,。總之，本研究為設(shè)計(jì)新的無重原子PDT/PTT制劑提供了一種策略,，可用于潛在的臨床應(yīng)用,。

背景：腫瘤光療主要包括光動(dòng)力療法（PDT）和光熱療法（PTT），因其wu創(chuàng),、高選擇性,、低耐藥性和實(shí)時(shí)診斷等特點(diǎn)，近年來受到廣泛關(guān)注,，已成為原位腫瘤消融的高效治療方法,。在光照射下，PDT利用光敏劑產(chǎn)生細(xì)胞毒性活性氧（ROS）以誘導(dǎo)細(xì)胞凋亡,，而PTT則使用光熱劑產(chǎn)生強(qiáng)烈的熱量以殺死癌細(xì)胞,。然而，單個(gè)PDT或PTT通常不足以有效用于癌癥治療,，因?yàn)槟[瘤微環(huán)境中具有嚴(yán)重的缺氧性質(zhì)和豐富的熱休克蛋白,。因此，PDT和PTT的組合被認(rèn)為可以達(dá)到“1+1>2"的治療效果,。然而,，聯(lián)合光療的一般方法是使用兩個(gè)單獨(dú)的PDT和PTT分子，可能需要不同的激光并導(dǎo)致復(fù)雜的治療,。仍然需要開發(fā)具有高ROS和光熱產(chǎn)生能力的光敏分子,，進(jìn)一步改善協(xié)同PDT和PTT治療。

迄今為止,，PDT的幾種光敏劑,，如原卟啉IX，氯蛋白e6和亞甲藍(lán),，已被臨床批準(zhǔn)用于治療皮膚,，食管和肺部腫瘤。然而,，這些光敏劑的主要吸收光譜仍然位于可見光區(qū)域<700nm,，由于生物組織內(nèi)的強(qiáng)烈光吸收和散射,，這在很大程度上削弱了深部組織中的治療效果,。在700-1000nm的生物透明窗口中，近紅外光顯示出更深的身體穿透力和最小的組織吸收,，因此,，最近人們非常關(guān)注開發(fā)用于深度PDT處理的近紅外光敏劑，包括硼二吡咯甲烷（BODIPY）分子,，菁衍生物,，金屬-有機(jī)配合物，和聚集誘導(dǎo)發(fā)射（AIE）化合物。然而,，這些BODIPY和金屬有機(jī)配合物通常含有重原子,，如I，Br,，Ru和Ir,，以促進(jìn)1O2的生成，導(dǎo)致明顯的暗毒性,，低熒光,，以及冗長的合成。此外,，BODIPY基光敏劑的光熱轉(zhuǎn)換效率（PCE）普遍較低,。對(duì)于菁衍生物，盡管在近紅外區(qū)域吸收較強(qiáng)且PCE良好,，低1O2生產(chǎn)能力和低光穩(wěn)定性限制了它們?cè)趨f(xié)同PDT/PTT處理中的進(jìn)一步應(yīng)用,。例如，吲哚菁綠（ICG）顯示在水溶液中近紅外光照射下的1O2量子產(chǎn)率低（0.2%）和光穩(wěn)定性差,。這些基于AIE的光敏劑通常表現(xiàn)出良好的效果1O2聚集狀態(tài)下的量子產(chǎn)率和明亮的熒光,，而由于畸變的構(gòu)象，它們的吸收光譜低于700nm,，并且在NIR激發(fā)下PCE受損,。雖然取得了很大的進(jìn)步，但在單一光敏劑中同時(shí)控制良好的1O2 生成能力,、高PCE,、超過700 nm的長波長吸收和低暗毒性仍然具有挑戰(zhàn)性。

采用的策略之一,，以實(shí)現(xiàn)兩者的高效1O2生成和NIR吸收/發(fā)射是在單個(gè)分子中引入強(qiáng)供體（D）和受體（A）部分以構(gòu)建共軛D-A結(jié)構(gòu),，可以降低zui 高占據(jù)分子軌道（HOMO）和zui di未占據(jù)分子軌道（LUMO）分布的能級(jí)，進(jìn)一步減小T1(?ES-T)和的zui 低激發(fā)態(tài)單態(tài)(S1)與三重態(tài)(?ES-T)之間的能量差,，半菁染料具有典型的D-π-A結(jié)構(gòu),，消光系數(shù)高、斯托克斯位移大,、生物相容性好,、修飾合成容易等特點(diǎn)，廣泛應(yīng)用于近紅外熒光生物成像和疾病診斷,。不幸的是,，半胱氨酸染料的1O2產(chǎn)生效率（ΦΔ）極低?？偸菍⒅卦右肫渲幸源龠M(jìn)系統(tǒng)間交叉（ISC）過程并進(jìn)一步增加ΦΔ,而這種結(jié)構(gòu)設(shè)計(jì)不可避免地增加了暗細(xì)胞毒性,，和短的三聯(lián)壽命,。沒有可行的策略來構(gòu)建沒有重原子的治療診斷PDT/PTT半菁基光敏劑。另一方面,，由于吸收波長短,，這些半菁基光敏劑通常使用660或700nm激光照射。然而,，400nm和700nm之間的可見光具有更高的組織散射,、吸水性和自發(fā)熒光，導(dǎo)致體內(nèi)研究受到損害,。由于808nm光在癌癥光療中的激發(fā)效果更好,，因?yàn)樗慕M織穿透深度相對(duì)較深，正常組織和水的吸收較低,，如何進(jìn)一步擴(kuò)展半菁的吸收/發(fā)射并使其適用于808nm激光激發(fā)仍然未知,，在很大程度上尚未探索。

為了應(yīng)對(duì)這些挑戰(zhàn),，作者團(tuán)隊(duì)首ci報(bào)告了一種受體工程策略,，以構(gòu)建無重原子NIR半菁染料（BHcy），用于在808nm光照射下協(xié)同PDT和PTT癌癥治療（圖1）,。通過調(diào)節(jié)受體單元的電子和空間位阻特性,，BHcy在770/915nm處表現(xiàn)出紅移吸收/發(fā)射，1O2生產(chǎn)能力強(qiáng),，光熱性能高,。與具有NIR-I熒光（700-900 nm）的傳統(tǒng)半菁染料（Hcy）不同，在915 nm處觀察到強(qiáng)烈的NIR-II熒光,，尾部發(fā)射至1200 nm,，這將進(jìn)一步改善組織穿透深度和成像引導(dǎo)治療。此外,，Bhcy在145nm顯示出的較大的斯托克斯位移和出色的光穩(wěn)定性,。理論計(jì)算表明，BHcy比Hcy具有更好的平面度和更大的π共軛,，可以顯著減小HOMO/LUMO和S1/T2,，并進(jìn)一步促進(jìn)自旋軌道耦合（SOC）和ISC過程，從而使近紅外吸收延長并使1O2生成增強(qiáng),。值得注意的是,，BHcy（BHcy-NPs）的納米顆粒在水溶液中顯示出有效的1O2 生產(chǎn)（ΦΔ= 12.9%）和55.1%的高PCE。更重要的是,，BHcy-NPs能夠在808nm激光激發(fā)下通過協(xié)同PDT/PTT治療顯著抑制體內(nèi)癌細(xì)胞和4T1乳腺腫瘤的生長,。

圖1

結(jié)果：BHcy的設(shè)計(jì)與合成：雖然傳統(tǒng)的半菁染料如Hcy表現(xiàn)出良好的近紅外光學(xué)性能，但其ROS和光熱產(chǎn)生能力較差,，限制了它們作為癌癥治療的光敏劑,。為了獲得一種用于協(xié)同PDT/PTT光療的無重原子半菁基光敏劑，作者團(tuán)隊(duì)用1-乙基苯并（c,，d）碘的平面部分代替了Hcy的受體單元,，然后生成了具有更平面和更大的π共軛D-A結(jié)構(gòu)的BHcy，這可能會(huì)減小?E的能量差距S-T,，促進(jìn)ISC工藝,，提高量子產(chǎn)率1O2 。另一方面,，其更平面的骨架也會(huì)在深海中改變吸收波長并增加分子間π-π相互作用,，從而在近紅外光照射下增強(qiáng)光熱效應(yīng)。BHcy和Hcy的半菁染料是通過Knoevenagel縮合反應(yīng)直接合成的,。

BHcy的光物理性質(zhì)：作者團(tuán)隊(duì)首先在DMSO中測(cè)量了Hcy和BHcy的吸收和發(fā)射光譜,。如圖2a，b所示,，Hcy在629/681 nm處表現(xiàn)出兩個(gè)吸收峰,，在710 nm處表現(xiàn)出zui 大的熒光發(fā)射。相比之下,，BHcy在700/770nm處表現(xiàn)出紅移吸收峰,，在915 nm處表現(xiàn)出zui 大的NIR熒光發(fā)射，斯托克斯位移增大至145nm,，這是由于更強(qiáng)的D-A相互作用和更大的π共軛結(jié)構(gòu),。此外，BHcy還顯示出NIR-II尾部發(fā)射到1200nm,，表明其在NIR-II熒光成像引導(dǎo)治療方面的高前景（圖2b）,。此外，作者還比較了Hcy和BHcy在水溶液中的吸收/發(fā)射波長,。Hcy在水中的吸收和發(fā)射分別位于614/668和704 nm,，而BHcy在637/755 nm處顯示出吸收峰，在910 nm處顯示出熒光發(fā)射峰,。為了評(píng)估Hcy和BHcy的光熱性能,，作者測(cè)量了它們?cè)诓煌す庹丈湎略谒械臏囟壬摺．?dāng)暴露于808nm激光照射10分鐘時(shí),，BHcy溶液（50 μm）的溫度顯著升高,，而Hcy溶液（50μm）的溫度在650nm激光照射后僅略有升高（圖2c）。計(jì)算出BHcy和Hcy的光熱轉(zhuǎn)換效率（η）分別為42.2%和6.5%,，表明BHcy可以作為良好的光熱劑,。為了進(jìn)一步調(diào)查BHcy的1O2生成能力，1,，3-二苯基異苯并呋喃（DPBF）用作1O2捕手,，其415 nm處的特征吸收在感應(yīng)后會(huì)減少1O2的生成,。在808 nm光照射下，DPBF在415 nm處的吸光度在0-300 s的時(shí)間內(nèi)急劇下降,，顯示出BHcy生產(chǎn)的1O2（圖2e）,，雖然沒有明顯的1O2 在 650 和 808 nm 光照射下觀察到 Hcy 的產(chǎn)生（圖2d，f;）,。此外,，1O2 基于DPBF的衰減率，BHcy的生產(chǎn)效率比Hcy高9倍（圖2f）,。這些結(jié)果表明,，BHcy作為808 nm激光刺激的無重原子光敏劑具有巨大的潛力。

圖2

理論計(jì)算：為了深入了解Hcy和BHcy的電子激發(fā)和光物理性質(zhì),，開展了密度泛函理論（DFT）和時(shí)相關(guān)DFT（TD-DFT）的研究,。優(yōu)化的幾何形狀、HOMO 和 LUMO 分布如圖3a所示,。Hcy表現(xiàn)出高度扭曲的構(gòu)象,，供體和受體單元之間的扭轉(zhuǎn)角為44°，而BHcy表現(xiàn)出較小的分子主鏈扭轉(zhuǎn)角（12°）,。BHcy的平面結(jié)構(gòu)可能會(huì)增強(qiáng)水溶液中分子間π-π相互作用,，從而獲得更好的光熱性能。此外,，與Hcy相比,，BHcy在整個(gè)D-π-A骨架上顯示出離域的HOMO和LUMO分布，顯示出較小的HOMO?LUMO帶隙,，為1.91 eV,，這與紅移吸收非常匹配（圖3a，c）,。為了進(jìn)一步研究在ROS生產(chǎn)中起關(guān)鍵作用的ISC工藝,，ΔES-T接下來計(jì)算SOC值。較小的ΔES-T是,，SOC 越大,，越高1O2的生產(chǎn)效率。如圖3b,，c所示,，Hcy顯示出較大的ΔES1-T11.35 eV，小的SOC 為 0.13 cm?1及其 S1能級(jí)低于T2,，導(dǎo)致ISC工藝不可行,，量子產(chǎn)率低1O2。盡管BHcy表現(xiàn)出類似的ΔES1-T11.34 eV,，其 ΔES1-T2僅為0.05eV,，大的SOC為0.35 cm?1,，可以顯著加速ISC過程并促進(jìn)1O2的量子產(chǎn)率。因此,，受體工程策略賦予BHcy更好的平面度和更大的π共軛,，從而在長近紅外吸收波長下具有優(yōu)異的PDT/PTT性能,。

圖3

BHcy-NPs的制備與表征：為了提高BHcy在體外和體內(nèi)研究中的生物相容性,，BHcy進(jìn)一步與DSPE-PEG共同組裝。形成了納米顆粒,，稱為BHcy-NPs（圖4a）,。BHcy-NPs表現(xiàn)出≈10 nm的均勻直徑和基于動(dòng)態(tài)光散射（DLS）分析和TEM分析的球形形態(tài)（圖4b）。與BHcy相比,，BHcy在水中的吸收峰為637/755 nm,，BHcy-NPs在682/774 nm處顯示出吸收峰，并有輕微的浴色位移（圖4c）,。SOSG是一種單線態(tài)氧特異性探針,，用于檢查BHcy-NPs在水溶液中的1O2生成能力，一旦與530 nm反應(yīng),，在530 nm處顯示綠色熒光1O2.如圖4d所示,，在808 nm光照射下，含有BHcy-NPs和SOSG的水溶液在530 nm處觀察到明顯的熒光強(qiáng)度增加,，表明BHcy-NPs具有良好的1O2生成能力,。據(jù)計(jì)算，水中BHcy-NPs的1O2量子產(chǎn)率為12.9%,，比ICG（0.2%）高65倍,。相比之下，沒有明顯的1O2觀察到Hcy-NPs的產(chǎn)生（圖4e）,。隨后,，通過監(jiān)測(cè)808 nm激光照射下溫度升高（ΔT）來評(píng)價(jià)BHcy-NPs的光熱性能。如圖4f所示,，BHcy-NPs的光熱性能高度依賴于濃度和激光功率,，隨著濃度從10μm增加到50μm，ΔT從12.5升高到40.2 °C（圖4f）,，30 μmBHcy-NPs的溫度顯著升高,，通過將激光功率從0.75提高到1.5W，ΔT從19.0升高到33.5°C,。然后,，基于加熱-冷卻實(shí)驗(yàn)循環(huán)計(jì)算了BHcy-NPs的光熱轉(zhuǎn)換效率（PCE）。如圖4g,，h所示,，30μmBHcy-NPs溶液的溫度在808 nm激光照射下升高至50.3°C10 min,，PCE（η）高達(dá)55.1%，高于大多數(shù)報(bào)道的近紅外花菁染料,。此外,，BHcy-NPs在5次加熱-冷卻循環(huán)后仍保持良好的光熱轉(zhuǎn)換能力，并且在連續(xù)激光照射10分鐘后表現(xiàn)出較好的光穩(wěn)定性（圖4i）,。

圖4

細(xì)胞ROS產(chǎn)生及光損傷機(jī)制：在確認(rèn)了BHcy-NPs優(yōu)異的PDT/PTT特性后,，作者接下來將BHcy-NPs應(yīng)用于體外光療研究。首先,，使用CCK-8測(cè)定在HeLa細(xì)胞中進(jìn)行細(xì)胞活力測(cè)定,。如圖5a所示，BHcy和BHcy-NPs在0至30μ m的濃度下均顯示出可忽略不計(jì)的細(xì)胞毒性,，表明暗細(xì)胞毒性較低,。在808nm激光照射5分鐘后，觀察到BHcy-NPs處理細(xì)胞的劑量依賴性光毒性,，導(dǎo)致20μ m濃度下≈80%的細(xì)胞死亡,。為了進(jìn)一步評(píng)估協(xié)同PDT / PTT抗癌治療，作者分別研究了PDT和PTT的療效,，其中HeLa細(xì)胞與BHcy-NPs一起孵育30分鐘,，并用808nm激光在冰上進(jìn)行PDT治療或用N-乙酰半胱氨酸（NAC，一種ROS清除劑）預(yù)處理以進(jìn)行PTT測(cè)試,。BHcy-NPs在協(xié)同PDT/PTT治療中表現(xiàn)出很強(qiáng)的光毒性,，例如，單個(gè)PDT和PTT分別導(dǎo)致46%和50%的細(xì)胞死亡,，而PDT和PTT聯(lián)合導(dǎo)致90%的細(xì)胞死亡（30 μmBHcy-NPs）,。此外，808nm激光器本身沒有細(xì)胞毒性（圖5a）,。進(jìn)一步驗(yàn)證細(xì)胞內(nèi)1O2 輻照下生成2′,，7′-二氯二氫熒光素二乙酸酯作為ROS指示劑，可用綠色熒光氧化成2′,，7′-二氯熒光素,。如圖5b所示，激光或BHcy-NPs處理的細(xì)胞未觀察到熒光,。相比之下,，在照射下與BHcy-NPs一起孵育的HepG2細(xì)胞表現(xiàn)出強(qiáng)烈的綠色熒光，這意味著產(chǎn)生1O2 ,。

圖5

其次,，通過共聚焦熒光成像研究了BHcy-NPs的協(xié)同PDT/PTT抗癌能力，并進(jìn)行活/死細(xì)胞染色實(shí)驗(yàn)，直觀地區(qū)分鈣黃綠素-AM染色的活細(xì)胞和碘化丙啶染色的死細(xì)胞（紅色熒光）,。如圖5c所示,，對(duì)于808nm激光或BHcy-NPs處理的HepG2細(xì)胞，僅觀察到綠色熒光,。相比之下,，“PDT + PTT" 組明顯觀察到強(qiáng)烈的紅色熒光，而單個(gè)PDT或PTT組則同時(shí)出現(xiàn)綠色和紅色熒光,。這些結(jié)果表明,，協(xié)同PDT/PTT處理比單獨(dú)使用PDT或PTT可以達(dá)到更好的細(xì)胞殺傷效果，這與圖5a中的結(jié)果一致,。為了進(jìn)一步研究光誘導(dǎo)細(xì)胞毒性的機(jī)制,，作者接下來檢查了治療前后關(guān)鍵細(xì)胞器的變化,，包括線粒體和溶酶體（圖5d）,。僅對(duì)于激光或BHcy-NPs處理的細(xì)胞，清楚地觀察到細(xì)胞的正常形態(tài),。然而,，在激光照射下檢測(cè)到用BHcy-NPs孵育的細(xì)胞的膜起泡。此外,，線粒體和溶酶體追蹤器的綠色熒光幾乎在整個(gè)細(xì)胞質(zhì)中擴(kuò)散,，表明“BHcy-NPs+激光"組的溶酶體和線粒體都被破壞。為了進(jìn)一步探索線粒體功能障礙,，作者應(yīng)用JC-1染色來評(píng)估線粒體膜電位,，在正常線粒體中顯示J-聚集體的紅色熒光，在異常線粒體中顯示J-單體的綠色熒光,。與僅具有紅色熒光的“PBS+ L"和“BHcy-NPs"組相比,，用BHcy-NPs和激光處理的HepG2細(xì)胞觀察到強(qiáng)烈的綠色熒光，表明BHcy-NPs可以在808nm激光照射下誘導(dǎo)線粒體膜去極化（圖5e）,。

近紅外-II引導(dǎo)內(nèi)BHcy-NPs的抗癌治療：在體外優(yōu)異的PDT / PTT效果的鼓舞下,，作者接下來評(píng)估了BHcy-NPs在體內(nèi)的抗癌功效（圖6a）。首先將BHcy-NPs溶液注射到4T1荷瘤BALB/c小鼠中,，然后進(jìn)行NIR-II熒光成像,。強(qiáng)烈的NIR-II熒光迅速出現(xiàn)，并且在注射后1小時(shí)觀察到zui高的熒光強(qiáng)度（圖6b）,。因此,，在注射BHcy-NPs1 h后進(jìn)行協(xié)同PDT/PTT光療。接下來,，將4T1荷瘤小鼠隨機(jī)分為三組：PBS + Laser,，僅BHcy-NPs和BHcy-NPs + Laser。注射PBS或BHcy-NPs（0.5mg kg）后?1，500μm,，30μL）,，將腫瘤暴露于808 nm激光（0.25Wcm?2）和體內(nèi)光熱圖像由熱像儀監(jiān)測(cè)。與“PBS+激光"組相比,，“BHcy-NPs+激光"組的腫瘤溫度在用808nm光照射10分鐘后迅速升高至55°C（圖6c）,。光療后，每兩天測(cè)量并記錄小鼠的數(shù)碼照片,，腫瘤體積和體重,，以評(píng)估抗癌效果?！癙BS+Laser"和“BHcy-NPs"組顯示出快速的腫瘤生長,，而對(duì)于用“BHcy-NPs + Laser"治療的小鼠，腫瘤生長受到顯著抑制,，并且在治療過程中兩個(gè)腫瘤wan quan消融（圖6d,，e）。為了進(jìn)一步確認(rèn)體內(nèi)光療效果,，使用蘇木精和伊紅（H&E）染色分析和末端脫氧核苷酸轉(zhuǎn)移酶介導(dǎo)的dUTP切口末端標(biāo)記（TUNEL）測(cè)定檢查切除的腫瘤切片（圖6g）,。對(duì)照組腫瘤細(xì)胞排列密集，形態(tài)正常,，“BHcy-NPs+激光"組明顯壞死,。此外，在用BHcy-NPs和808nm激光治療的腫瘤中檢測(cè)到大量具有綠色熒光的凋亡細(xì)胞,。此外,，還研究了BHcy-NPs的生物安全性。沒有觀察到體重減輕（圖6f）,，在包括心臟,，肝臟，脾臟,，肺和腎臟在內(nèi)的主要器官中沒有檢測(cè)到明顯的異?；蚱鞴贀p傷。這些結(jié)果表明,，BHcy-NPs有望作為一種安全的治療診斷藥物,，用于體內(nèi)協(xié)同PDT/PTT對(duì)抗癌癥。

圖6

結(jié)論：綜上所述,，作者成功設(shè)計(jì)合成了一種無重原子半菁基近紅外光敏劑（BHcy）用于PDT/PTT協(xié)同抗癌治療,。通過受體工程策略，具有更平面和更大的π共軛結(jié)構(gòu)的BHcy在770/915 nm處表現(xiàn)出紅移NIR吸收/發(fā)射,，NIR-II尾部發(fā)射至1200 nm,，促進(jìn)了ISC過程并提高了光熱性能,。BHcy可以與DSPE-PEG2000 組裝形成均勻納米粒子（BHcy-NPs），其具有良好的量子產(chǎn)率1O2（12.9%）和高光熱轉(zhuǎn)換效率（55.1%）,。值得注意的是,， BHcy-NPs在808 nm激光照射下在體外和體內(nèi)均具有優(yōu)異的抗癌效果，這種設(shè)計(jì)策略將為開發(fā)用于癌癥光療的高性能新型PDT/PTT藥物提供獨(dú)到見解,。

參考文獻(xiàn)

DOI: 10.1002/smll.202204851

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